Театр был открыт в 1987 году Ю. Александровым. Вначале он представлял собой творческую лабораторию, из которой затем образовался профессиональный театр государственного значения. Актерский состав театра состоит как из опытных и заслуженных артистов, так и молодых талантов. Его репертуар включает оперы самых разнообразных жанров, таких как комедии, драмы и другие. Долгое время театр не имел своей сцены. Однако, в 2003 году Камерному музыкальному театру было предоставлено здание. Первой оперой, поставленной в новом здании театра, стала комедия «Петр Великий - Царь всея Руси, или же Плотник из Ливонии» по произведению Г. Доницетти.
За время своего существования театром было поставлено множество опер, некоторые из которых проходят только на сцене этого театра, а некоторые были поставлены в России впервые. Целый ряд постановок получал различные награды. Например, опера «Борис Годунов» по музыке Мусоргского получила национальную премию «Золотая маска», а опера «Игроки – 1942» по музыке Шостаковича получила премии «Золотой софит» и также «Золотая маска».
Регулярно актерская труппа театра выезжает с гастролями по России и в другие страны мира. Также театром был организован фестиваль музыки Г. Доницетти, на котором состоялась премьера произведения «Реквием».