Открытие театра произошло в 1918 году. Театр назван именем одного из его основателей, актера и режиссера Е.С. Деммини, который долгое время являлся руководителем театра. Первые постановки прошли в 1919 году и ими стали спектакль «Сказка о царе Салтане» по произведению А.С. Пушкина и «Вертел» по произведению М. Кузьмина. Театр марионеток является единственным театром в России, где на сцене играют куклы, подвешенные на нитях.
С середины 30-х годов театру было предоставлено здание, которое одно время являлось Концертным залом общества любителей музыки, и в котором проводил свои концерты великий композитор Д. Шостакович. На протяжении многих лет в этом здании размещались различные театры, а в настоящее время идет его обустройство для театра марионеток. В здании оборудуется витрина для коллекции кукол-марионеток, также работает кафе.
В репертуаре театра присутствуют постановки, написанные такими известными людьми, как Е. Шварцом, С. Маршаком и многими другими. Сами спектакли ставятся по произведениям как Российских, так и зарубежных классиков. Театр осуществляет гастроли по разным городам России, а также других стран. Неоднократно театр представлял свои спектакли на различных Российских и международных фестивалях.